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Correlación entre el sistema Bethesda de nódulos tiroideos y el diagnóstico histopatológico postiroidectomía
Correlation between the Bethesda system for thyroid nodules and post-thyroidectomy histopathological diagnosis
Gabriel Kraus-Fischer1, Raúl Alvarado-Bachmann1, Beatriz de Rienzo-Madero1, Edgar Núñez-García1, Mariana de la Vega-de la Peña2 y Carlos Zerrweck-López1*
1Centro Médico ABC, Campus Santa Fe, Departamento de Cirugía General; 2Universidad Panamericana, Facultad de Ciencias de la Salud, Escuela de Medicina. Ciudad de México, México
Resumen
Introducción: En la población general, los nódulos tiroideos representan una causa común de consulta al especialista; en poblaciones aleatorizadas, con el uso del ultrasonido se pueden observar hasta en un 50% de los pacientes. El nódulo tiroideo tiene un riesgo de malignidad del 4-15%. El método citopatológico más utilizado para el diagnóstico del cáncer tiroideo es la toma de biopsia por aspiración con aguja fina (BAAF) de los nódulos tiroideos y la utilización del sistema Bethesda para su reporte citopatológico.
Material y métodos: Se realizó un estudio descriptivo comparando los porcentajes de malignidad entre las piezas quirúrgicas y el reporte citopatológico de las BAAF utilizando el sistema Bethesda 2010.
Resultados: Se estudiaron 128 nódulos en 128 pacientes. En los nódulos Bethesda I se reportó un 67% de malignidad en la histopatología final; en los Bethesda II, un 14%,; en los Bethesda III, un 28% para atipia y un 15% para lesiones foliculares; en los Bethesda IV, un 36%; en los Bethesda V, un 79%; y en los Bethesda VI, un 100%.
Conclusión: El sistema Bethesda es una herramienta disponible y de gran utilidad para el patólogo y el clínico. Desde su implementación en el Centro Médico ABC ha demostrado ser comparable con los resultados reportados en la literatura internacional.
Palabras clave: Nódulo Tiroideo; Neoplasias de la Tiroides; Biopsia con Aguja Fina
Abstract
Background: Thyroid nodules are a common clinical condition. Thyroid nodules may be identified with ultrasonography in roughly 50% of the population. The risk of malignancy varies between 4 and 15% of the nodules. Fine needle aspiration (FNA) with a cytopathology report using the Bethesda system is the most utilized methods to diagnose thyroid carcinoma.
Material and mehotds: A retrospective, descriptive study was performed to investigate the correlation between the cytopathology of the FNA biopsies, and the final histopathology after thyroidectomy.
Results: A total of 128 nodules in 128 patients were studied; 24 males and 104 females. In the Bethesda category I, a 67% malignancy rate was reported, Bethesda II 14%, Bethesda III 28% for follicular lesions and 15% for atypia, Bethesda IV 36%, Bethesda V 79% and Bethesda VI 100%.
Conclusion: The Bethesda system has been widely adopted internationally and has become an unassailable tool for the pathologist and clinicians for the evaluation and management of thyroid nodules. Since its implementation in the ABC Medical Center, the Bethesda system has granted the institution with favorable and reproducible results.
Keywords: Thyroid Nodule; Thyroid Neoplasms; Biopsy, Fine-Needle
Introducción
El cáncer de tiroides es el cáncer endocrinológico con mayor prevalencia en la actualidad. En el año 2010, en los Estados Unidos de Norteamérica se reportó una prevalencia de más de 500,000 casos.1,2 El aumento en la incidencia del cáncer tiroideo en las últimas décadas puede ser explicado por el incremento de estudios de imagen realizados, lo que ha permitido detectar un mayor número de nódulos tiroideos y obtener un diagnóstico oportuno de carcinoma.3,4
La utilización de la biopsia por aspiración con aguja fina (BAAF), establecida en la década de 1980,5 ha disminuido hasta en un 30% la realización de tiroidectomías diagnósticas. A su vez, esta técnica ha permitido que el porcentaje de nódulos tiroideos malignos resecados sobrepase el 50%.3,6 Esto ha convertido a la BAAF guiada por ultrasonido en el método de referencia para la evaluación del nódulo tiroideo y así encaminar la decisión quirúrgica.6,7
El sistema Bethesda 2010 establece seis categorías:
-
– I: no diagnóstico o muestra insatisfactoria.
-
– II: benigno.
-
– III: atipia de significado indeterminado o lesión folicular de significado indeterminado.
-
– IV: neoplasia folicular o sospecha de neoplasia folicular.
-
– V: lesión sospechosa de malignidad.
-
– VI: malignidad.
Este sistema asigna un riesgo de malignidad para cada una de las categorías, que va del 0-3% para la categoría de benigno hasta prácticamente el 100% para la categoría de malignidad, estableciendo así una estrategia terapéutica y una guía para el médico tratante en cuanto a la toma de decisiones.6
La implementación del sistema Bethesda ha mejorado la calidad en la detección de malignidad en los nódulos tiroideos y ha permitido la implementación de guías internacionales para su manejo.2,8,9 Ciertamente, no es una herramienta diagnóstica por completo exacta y existen discrepancias entre los resultados citopatológicos reportados por el sistema Bethesda y aquellos reportados en los estudios histopatológicos postiroidectomía. Los falsos positivos suelen ser menos del 2%, pero los falsos negativos varían entre el 20% y el 24%.1,10
Ante este problema, y con dichas cifras de falsos negativos, realizamos el presente estudio para reportar nuestra experiencia utilizando el sistema Bethesda, adoptado en el departamento de patología del Centro Médico ABC (CMABC) desde el año 2011, y comparar los resultados obtenidos con este sistema con los resultados histopatológicos finales de las tiroidectomías realizadas. Este es el primer estudio de tales características realizado en México.
Método
Se estableció una cohorte retrospectiva de todos los pacientes con nódulo tiroideo que contaban con una BAAF previa y que posteriormente fueron sometidos a cirugía de tiroides (hemitiroidectomía o tiroidectomía total) en el CMABC entre enero de 2014 y enero de 2016. El objetivo primario fue comparar el reporte citopatológico utilizando el sistema Bethesda con el resultado histopatológico final postiroidectomía. Secundariamente, se compararon los resultados obtenidos en nuestro estudio con los ya reportados en la literatura médica internacional.11
Se excluyeron las muestras provenientes de otras instituciones para una segunda revisión por el departamento de patología del CMABC. Se realizó un análisis demográfico y de las características de la patología tiroidea, tomando en cuenta el tamaño del nódulo, la enfermedad contralateral, la clasificación de Bethesda y el tipo de cirugía realizada. Finalmente, se llevó a cabo un análisis detallado sobre la prevalencia de las diferentes patologías tiroideas presentes en las muestras obtenidas.
Los resultados se expresaron como media ± desviación estándar para las variables continuas y como porcentaje para las variables categóricas. Se obtuvieron los porcentajes de malignidad para cada categoría del sistema Bethesda. Se calcularon los parámetros de la prueba diagnóstica mediante tablas de contingencia, obteniendo la sensibilidad, la especificidad, el valor predictivo positivo (VPP), el valor predictivo negativo (VPN), la exactitud diagnóstica y las razones de verosimilitud (positiva y negativa) en dos análisis. En el primer análisis (análisis I) se comparó la categoría Bethesda II con las categorías IV, V y VI, y en el segundo análisis (análisis II) se comparó la categoría Bethesda II con las categorías V y VI. Las categorías I y III fueron excluidas de estos análisis, ya que pueden indicar la necesidad de repetir la BAAF. Para el segundo análisis se realizó, mediante un normograma de Fagan, el cálculo de la probabilidad postest. Se obtuvieron también los VPP para las categorías Bethesda IV, V y VI.
Resultados
Se incluyeron en el estudio 128 nódulos de 128 pacientes estudiados por BAAF y con posterior realización de tiroidectomía. La incidencia de cada categoría Bethesda se muestra en el Cuadro I. De ellos, 104 pacientes fueron del sexo femenino (81%) y 24 del sexo masculino (18%); la edad media fue de 49 años. La media del tamaño del nódulo principal fue de 2.12 cm. A 66 pacientes (51%) se les realizó una tiroidectomía total (51 mujeres y 15 hombres), y al resto una hemitiroidectomía. De los pacientes que fueron sometidos a una tiroidectomía total, se encontraron nódulos contralaterales en el 52.8% de las mujeres y en el 58.3% de los hombres. A 9 pacientes se les realizó una cirugía de totalización basada en el resultado histopatológico definitivo.
Cuadro I. Histopatología de muestras de 128 nódulos tiroideos obtenidas por BAAF reportada con el sistema Bethesda
| Bethesda | BM | AF | TL | HF | Maligno | Subtipo de carcinoma | |||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Papilar | Papilar folicular | Células altas | Folicular | M | O | ||||||
| I | - | 1 | - | - | 2 (67%) | 1 | 1 | - | - | - | - |
| II | 15 | 7 | 1 | 1 | 4 (14.2%) | 3 | - | - | 1 | - | - |
| III AUS | 10 | 2 | 1 | - | 5 (27.7%) | 2 | 2 | - | - | 1 | - |
| III FLUS | 3 | 4 | 4 | - | 2 (15.3%) | 1 | - | - | - | - | 1 |
| IV | 3 | 5 | 1 | - | 5 (35.7%) | 1 | 3 | - | 1 | - | - |
| V | 1 | 3 | - | 1 | 19 (79.1%) | 11 | 7 | - | - | - | 1 |
| VI | - | - | - | - | 28 (100%) | 21 | 4 | 1 | 1 | - | 1 |
AF: adenoma folicular; AUS: atipia de significado incierto; BM: bocio multinodular; FLUS: lesión folicular de significado incierto; HF: hiperplasia folicular; M: medular; O: oxifílico; TL: tiroiditis linfocítica.
De los 128 nódulos estudiados que contaban con histopatología definitiva, el 49.2% (63 nódulos) fueron benignos y el 50.7% fueron malignos. En los nódulos Bethesda I se reportó un 67% de malignidad en la histopatología final; en los Bethesda II, un 14%; en los Bethesda III, un 28% para atipia y un 15% para lesiones foliculares; en los Bethesda IV, un 36%; en los Bethesda V, un 79%; y en los Bethesda VI, un 100% (Cuadro II).
Cuadro II. Porcentaje de malignidad en nuestro estudio con el sistema Bethesda
| Total (n = 128) | n | Porcentaje | B | M | %B | %M |
|---|---|---|---|---|---|---|
| I | 3 | 2.34% | 1 | 2 | 33% | 67% |
| II | 28 | 21.87% | 24 | 4 | 86% | 14% |
| III AUS | 18 | 14.06% | 13 | 5 | 72% | 28% |
| III FLUS | 13 | 10.15% | 11 | 2 | 85% | 15% |
| IV | 14 | 10.93% | 9 | 5 | 64% | 36% |
| V | 24 | 18.75% | 5 | 19 | 21% | 79% |
| VI | 28 | 21.87% | 0 | 28 | 0% | 100% |
| Total | 128 | 100% | 63 | 65 |
AUS: atipia de significado incierto; B: benigno; FLUS: lesión folicular de significado incierto; M: maligno.
Los microcarcinomas identificados se incluyeron en los reportes de malignidad cuando se encontraron dentro de los nódulos estudiados por BAAF, y se reportaron como hallazgo cuando se encontraron en la pieza histológica que no era el nódulo principal a estudiar o previamente biopsiado. En 18 de 65 casos de malignidad se identificó un microcarcinoma (27.7%). En 5 de 63 pacientes con diagnóstico de lesión benigna se observaron microcarcinomas de forma incidental incluidos en la pieza (7.9%), los cuales se identificaron de forma separada del nódulo principal estudiado.
En el análisis I se obtuvo una sensibilidad del 92.8% (intervalo de confianza del 95% [IC 95%]: 0.86-1.00) y una especificidad del 63.1% (IC 95%: 0.48-0.78), con un VPP del 78.7% (IC 95%: 0.69-0.89) y una exactitud de la prueba del 80.8%. Al excluir la categoría Bethesda IV del análisis (análisis II) se obtuvo una sensibilidad del 92.1% (IC 95%: 0.85-1.00) y una especificidad del 82.7% (IC 95%: 0.69-0.97), con un VPP de 90.3% (IC 95%: 0.82-0.98) y una exactitud del 88.7%. El VPP para la categoría Bethesda IV fue del 35.7%, para la V fue del 79.1% y para la VI fue del 100% (Cuadros III y IV).
Cuadro III. Tablas de eficacia de la BAAF en nuestro estudio
| BAAF de tiroides | |||
|---|---|---|---|
| Método de referencia diagnóstico patología | Maligno | Benigno | |
| Maligno | 52 | 4 | |
| Benigno | 14 | 24 | |
| Bethesda II verdaderos negativos y IV + V + VI verdaderos positivos | |||
| BAAF de tiroides | |||
| Método de referencia diagnóstico patología | Maligno | Benigno | |
| Maligno | 47 | 4 | |
| Benigno | 5 | 24 | |
| Bethesda II verdaderos negativos y V + VI verdaderos positivos | |||
Cuadro IV. Eficacia de la BAAF para el diagnóstico de malignidad
| Análisis I* | IC 95% | Análisis II† | IC 95% | |
|---|---|---|---|---|
| Sensibilidad | 92.8% (52/56) | 0.86-1.00 | 92.1% (47/51) | 0.85-1.00 |
| Especificidad | 63.1% (24/38) | 0.48-0.78 | 82.7% (24/29) | 0.69-0.97 |
| VPP | 78.7% (52/66) | 0.69-0.89 | 90.3% (47/52) | 0.82-0.98 |
| VPN | 85.7% (24/28) | 0.73-0.99 | 85.7% (24/28) | 0.73-0.99 |
| Razón de verosimilitud (+) | 2.52 | 1.65-3.85 | 5.39 | 2.42-11.99 |
| Razón de verosimilitud (−) | 0.11 | 0.04-0.30 | 0.09 | 0.03-0.22 |
| Exactitud | 80.8% (76/94) | 88.7% (71/80) | ||
| Prevalencia | 60% | 64% | ||
| VPP Bethesda IV | 35.7% | |||
| VPP Bethesda V | 79.1% | |||
| VPP Bethesda VI | 100% | |||
* Se consideraron los casos con categoría Bethesda II como verdaderos negativos y los casos con categoría Bethesda IV + V + VI como verdaderos positivos.
† Se consideraron los casos con categoría Bethesda II como verdaderos negativos y los casos con categoría Bethesda V + VI como verdaderos positivos.
IC 95%: intervalo de confianza del 95%; VPN: valor predictivo negativo; VPP: valor predictivo positivo.
Discusión
En este estudio retrospectivo observamos que nuestros resultados son comparables con los reportados en la literatura internacional utilizando el sistema Bethesda para la interpretación de las BAAF. La excepción son los valores obtenidos en los nódulos Bethesda I, en los que nuestros resultados corresponden a un sesgo de selección de la muestra.
Previamente a la introducción del sistema Bethesda, los reportes de las BAAF de tiroides variaban de acuerdo con la institución, debido a que no existía una terminología estandarizada. Esto dificultaba tanto el reporte de los patólogos como la interpretación de los clínicos. A su vez, esto compromete el valor de los estudios realizados para la predicción de malignidad de las BAAF, dificulta extrapolar el riesgo de malignidad de una institución a otra e impacta en la decisión quirúrgica. Una de las fortalezas del sistema Bethesda es que provee criterios estrictos para su interpretación por el servicio de patología, lo que permite que las interpretaciones sean uniformes entre instituciones y que se pueda establecer un sistema de registro y guías basadas en la evidencia para el manejo de los nódulos tiroideos.11
La dificultad de dicho sistema de clasificación radica en el estudio de nódulos foliculares (Bethesda III y IV), debido a la discrepancia entre los especialistas sobre la decisión terapéutica adecuada, siendo esta mediante tratamiento quirúrgico o con vigilancia y posterior reclasificación. Los patólogos proponen que la categoría Bethesda III no debería utilizarse en más del 7% de los reportes otorgados, ya que un porcentaje mayor supone una sobreutilización de esta categoría.12 El aumento de la categoría Bethesda III en nuestro estudio se debe a un sesgo de selección, ya que solo se incluyeron en dicha categoría los pacientes a quienes se les realizó una tiroidectomía y contaban con reporte histopatológico final, mientras que se excluyeron los pacientes con Bethesda III que se mantuvieron en vigilancia.
A raíz de la implementación del sistema Bethesda se han publicado diversos artículos que han demostrado una disminución de la cantidad de tiroidectomías diagnósticas y un aumento en la especificidad para la detección de malignidad en nódulos tiroideos.7,13,14 Asimismo, se ha incrementado la tasa anual de tomas de BAAF en un 16%,15,16 debido a la efectividad del sistema de clasificación Bethesda, y ha disminuido la tasa de morbimortalidad de las BAAF. Cuando el diagnóstico citopatológico es maligno por BAAF, el VPP se acerca al 99%, mientras que si el resultado es benigno, la tasa de falsos negativos es menor del 3%.6,17 Dichas cifras concuerdan con nuestros resultados, ya que se obtuvo un VPP del 100% para la categoría Bethesda VI. A medida que se incluyen en el análisis las categorías menos concluyentes de malignidad, como son las categorías IV y V, el VPP disminuye, siendo del 79.1% para Bethesda V y del 35.7% para Bethesda IV. Por lo anterior, se decidió realizar un primer análisis, considerando los casos con categoría Bethesda II como verdaderos negativos y los casos con categorías Bethesda IV, V y VI como verdaderos positivos, obteniendo parámetros de prueba diagnóstica inferiores con respecto al segundo análisis, en el cual se excluyeron los casos con categoría Bethesda IV como verdaderos negativos (Cuadro III). Asimismo, en ambos análisis se excluyeron las categorías Bethesda I y III, debido a que pueden indicar la repetición de la BAAF.
Se utilizó el normograma de Fagan para el cálculo de probabilidad postest mediante los parámetros de prueba del segundo análisis: prevalencia del 64%, razón de verosimilitud positiva de 5.39 (IC 95%: 2.42-11.99) y razón de verosimilitud negativa de 0.09 (IC95%: 0.03-0.22). Se obtuvo una probabilidad postest superior al 90% para un resultado positivo y menor del 10% para un resultado negativo (Fig. 1).
Figura 1. Cálculo de probabilidad postest.
Previo al uso sistemático de la BAAF, el porcentaje de resultados histopatológicos malignos en las tiroidectomías era del 14%. Actualmente, con la utilización de la BAAF, el porcentaje de malignidad supera el 50%.18,19 La dificultad radica en la decisión terapéutica cuando el resultado de la BAAF se reporta como indeterminado, lo cual varía según la interpretación de cada institución. Los paneles de expertos recomiendan la reclasificación de los reportes Bethesda III y tomar una nueva BAAF guiada por ultrasonido. También se han integrado algoritmos utilizando pruebas de análisis para determinar el tratamiento de estos pacientes.20
La cirugía es la primera modalidad terapéutica para los pacientes con cáncer de tiroides. El abordaje quirúrgico depende de la experiencia del cirujano y de la extensión de la enfermedad, y ha sido objeto de gran debate en la literatura.21
Los objetivos del tratamiento incluyen la resección total del tumor primario y de los nódulos linfáticos afectados, minimizar al máximo las complicaciones asociadas al procedimiento, facilitar la administración adyuvante de yodo radiactivo, facilitar el seguimiento a largo plazo con tiroglobulina y medicina nuclear, y minimizar el riesgo de recurrencia y de metástasis.22
Así como hay diferentes reportes sobre la relación del tamaño del nódulo y el riesgo de malignidad, sucede una situación similar con el sistema Bethesda, pues a pesar de los criterios implementados en las guías para interpretar el sistema aún hay discrepancias entre los reportes de distintos autores e instituciones. Esto incluye algunas diferencias en la interpretación de los patólogos de los criterios que se establecen en el sistema Bethesda y las variaciones en los umbrales que se utilizan para los reportes de las piezas histopatológicas. La categoría Bethesda III, específicamente, representa el mayor reto para el clínico y el patólogo, quien debe hacer un esfuerzo para minimizar el número de pacientes que caen en esta categoría.22,23
Cabe señalar que en nuestro estudio se obtuvo un resultado Bethesda III en el 24.2% de los reportes de las BAAF estudiadas, lo cual se encuentra por encima de lo esperado en relación con la literatura, debido a que se revisaron muestras histopatológicas de pacientes a quienes se les realizó tiroidectomía y, a su vez, contaban con el reporte citopatológico, y esto aumentó automáticamente la cantidad de reportes dentro de esta categoría.11 Es importante hacer notar que en nuestro estudio solo se incluyeron pacientes que fueron sometidos a tiroidectomía o hemitiroidectomía, y no a vigilancia. Esto contribuye a un sesgo de información, ya que en la decisión final entre cirugía o vigilancia se deben tomar en cuenta los factores clínicos y radiológicos individualizados para cada caso. De esta manera se puede inferir que la mayoría de los reportes asociados con nódulos tiroideos Bethesda I y II que se encontraron en el departamento de patología no fueron sometidos a cirugía, por lo que no se incluyeron en el estudio. Por este motivo, el porcentaje de malignidad en los pacientes con Bethesda I de este trabajo es del 67%, siendo que la misma tendencia está presente en los reportes de Bethesda II y III estudiados.
Es importante y necesario realizar estudios prospectivos y multicéntricos en los que se incorporen los reportes de nódulos tiroideos sometidos a BAAF, incluyendo sus características clínicas, radiológicas y moleculares,24 así como la decisión clínica de su tratamiento (cirugía o vigilancia), para poder analizar de forma prospectiva el impacto de la utilización del sistema Bethesda.25 Nuestros resultados son similares a los reportados en la literatura internacional,10 excepto por las categorías Bethesda I y II, ya que como limitante no contamos con los reportes ultrasonográficos previos a la biopsia (Cuadro V)27,28,29,30,31,32.
Cuadro V. Reportes de la literatura en relación con el sistema Bethesda desde el año 2009
| Estudio | n | Tipo de estudio | Bethesda I | Bethesda II | Bethesda III | Bethesda IV | Bethesda V | Bethesda VI |
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Este trabajo | 128 | Retrospectivo | 67% | 14.2% | 43% | 35.71% | 79.16% | 100% |
| Theiharis et al.,26 | 378 | Retrospectivo | 32% | 9.8% | 48% | 34.3% | 86.7% | 100% |
| Jo et al.,27 | 892 | Retrospectivo | 8.9% | 6.5% | 17% | 25.4% | 70% | 98.1% |
| Lew et al.,28 | 797 | Retrospectivo | 24% | 8.6% | 49% | 36% | 92% | 98% |
| Wu et al.,29 | 221 | Retrospectivo | 14% | 3% | 6% | 22% | 56% | 100% |
| Mufti et al.,30 | 84 | Retrospectivo | 20% | 9.8% | 50% | 20% | 80% | 100% |
| Williams et al.,31 | 388 | Retrospectivo | 18.2% | 16% | 24.7% | 32.6% | 94.1% | 100% |
| Mondal et al.,32 | 323 | Retrospectivo | 0% | 4.5% | 20% | 30.6% | 75% | 97.8% |
| Sarkis et al.11,9 | 425 | Prospectivo | 4.2% | 2.2% | 9.3% | 15.3% | 79% | 100% |
En nuestra población y en nuestra institución, el sistema Bethesda es útil para el diagnóstico y la integración de un plan de tratamiento de los nódulos tiroideos. Es necesario realizar estudios prospectivos en los que se incluyan todos los nódulos tiroideos valorados por BAAF y con el sistema Bethesda.
Conclusión
El sistema Bethesda para la interpretación de las BAAF de nódulos tiroideos potencia la certeza diagnóstica y asiste en la decisión terapéutica al equipo médico-quirúrgico. En nuestra institución, la BAAF, junto con la interpretación citológica mediante el sistema Bethesda, ha demostrado equivalencia con trabajos previamente reportados en la literatura. La BAAF y su interpretación con el sistema Bethesda permiten predecir adecuadamente el riesgo de malignidad y facilitar la toma de decisiones del cirujano.
Conflicto de intereses
Los autores han completado y enviado la forma traducida al español de la declaración de conflicto potenciale de intereses del Comité Internacional de Editores de Revistas Médicas, y no fue reportado ninguno que tuviera relación con este artículo.
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Cómo citar este artículo:
Kraus-Fischer G, Alvarado-Bachmann R, de Rienzo-Madero B, Núñez-García E, de la Vega-de la Peña M, Zerrweck-López C. Correlación entre el sistema Bethesda de nódulos tiroideos y el diagnóstico histopatológico postiroidectomía. Rev Med Inst Mex Seguro Soc. 2020;58(2):114-121.
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