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PRACTICA CLÍNICO-QUIRÚRGICA

Recibido: 10/04/2014

Aceptado: 04/02/2015

Frecuencia de onicomicosis en pacientes con psoriasis en un hospital de especialidades

Onychomycosis frequency in psoriatic patients in a tertiary care hospital

Luis Javier Méndez-Tovar,^a Alfredo Arévalo-López,^b Sofía Domínguez-Aguilar,^b Patricia Manzano-Gayosso,^c Francisca Hernández-Hernández,^c Rubén López Martínez,^c Israel Silva González^d

^aLaboratorio de Investigación Médica en Dermatología y Micología

^bServicio de Dermatología y Micología Médica

^cDepartamento de Microbiología y Parasitología, Facultad de Medicina, Universidad Nacional Autónoma de México

^dLaboratorio Central

^a,b,dHospital de Especialidades, Centro Médico Nacional Siglo XXI, Instituto Mexicano del Seguro Social

Distrito Federal, México

Comunicación con: Luis Javier Méndez-Tovar

Teléfono: (55) 5627 6900, extensión 21480

Correos electrónicos: ljmt@unam.mx; ljmendez@alestra.net.mx

Introducción: los cambios ungueales en los pacientes con psoriasis pueden ser muy parecidos a la onicomicosis y, por lo tanto, las infecciones fúngicas pueden ser subdiagnosticadas. Se investigó la frecuencia de onicomicosis en manos y pies de 150 pacientes con psoriasis de un servicio de dermatología.

Métodos: se obtuvieron los datos clínicos de la psoriasis. Se cultivaron escamas de las uñas en agar dextrosa Sabouraud con y sin antibióticos y se hizo un examen directo con KOH.

Resultados: de los 150 pacientes, 67 (45 %) presentaron uñas sanas; 42 (28 %) tuvieron onicomicosis, y 41 (27 %) onicopatía sin infección. Las alteraciones ungueales en las manos estuvieron más asociadas con onicopatía psoriásica (82.5 %); los cambios de las uñas de los pies se asociaron más frecuentemente a infección fúngica (26.4 frente a 9.45 % en psoriasis). De 20 cultivos positivos, se aislaron 22 agentes: 11 Candida spp. (50 %). Como factor de riesgo para desarrollar onicomicosis, el tiempo de evolución de la psoriasis mostró una diferencia significativa (p = 0.03).

Conclusión: en los pacientes con psoriasis, las alteraciones ungueales de manos se deben principalmente a psoriasis, mientras que los cambios ungueales en los pies se asocian a onicomicosis. Esta fue causada principalmente por Candida sp. El único factor de riesgo asociado para onicomicosis fue la larga evolución de la psoriasis.

Palabras clave: Psoriasis, Onicomicosis

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Background: The changes in psoriatic nails can closely resemble an onychomycosis. Therefore, the fungal infection may be underdiagnosed. It was investigated the frequency of mycosis in fingernails and toenails in 150 patients with psoriasis in a dermatology department.

Methods: The clinical data suggestive of onychomycosis were investigated. Nail scales were obtained and cultured on Sabouraud dextrose agar with and without antibiotic. A direct examination with KOH was also performed.

Results: Out of 150 patients, 67 (45 %) had healthy nails; 42 (28 %) presented onychomycosis and 41 (27 %) showed nail changes without infection. Fingernail changes were more associated with psoriatic onychopathy (82.5 %), unlike toenail changes that were more frequently caused by fungal infection (26.4 % vs. 9.45 % in psoriasis). Out of 20 positive cultures, 22 fungi were isolated, of which 11 belonged to Candida spp. (50 %). As risk factor to develope an onychomycosis, only the psoriasis evolution time showed a significant difference (p = 0.033).

Conclusion: In patients with psoriasis, fingernail disorders are mainly due to the own disease, while toenail disorders changes can be associated with onychomycosis. The main etiological agents were yeasts from the genus Candida. The only factor associated with a higher incidence of onychomycosis in these patients was a long lasting psoriasis.

Keywords: Psoriasis, Onychomycosis.

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La psoriasis es una enfermedad cutánea inflamatoria, de evolución crónica, que afecta de 1 a 3 % de la población general. Tiene una expresión clínica característica con lesiones eritemato-escamosas de extensión y severidad variables.¹ Además de las lesiones cutáneas pueden presentarse alteraciones ungueales hasta en 55 % de los pacientes, tanto en las uñas de las manos como de los pies;^2,3 las alteraciones más frecuentes son: depresiones puntiformes (“hoyuelos”), onicolisis, hiperqueratosis subungueal, “manchas en aceite” y hemorragias en astilla.^2-4 Aunque habitualmente estas alteraciones ungueales son reconocidas como manifestación clínica de la psoriasis, también podrían ser motivo de confusión con otras patologías como las infecciones fúngicas.

De acuerdo con Baran et al.,⁵ las onicomicosis se clasifican en: subungueal distal y lateral, superficial, proximal subungueal, endonyx y onicomicosis distrófica total. En muchos es difícil distinguir entre los daños causados por la psoriasis y los ocasionados por infección micótica. La prevalencia de onicomicosis en pacientes con psoriasis puede variar entre 13 y 47 %.^6-8 La coexistencia de psoriasis y onicomicosis guarda relación con ciertos factores: evolución prolongada de la psoriasis; mayor gravedad de esta, medida por el índice de extensión; severidad mayor de 10, y, de manera especial, la presencia de la propia onicopatía psoriásica.^3,8,9

La onicomicosis en pacientes con psoriasis (OPP) presenta aspectos especiales como la variación en la frecuencia; reportada en diferentes grupos estudiados; la distribución de los agentes causales identificados; y el tratamiento sistémico de la psoriasis con medicamentos inmunosupresores (metotrexate, ciclosporina), o con el uso de los llamados agentes biológicos (anti–TNF, anti–IL12/23), que podrían predisponer al desarrollo de infecciones micóticas invasivas como pneumocistosis,¹⁰ o superficiales como la onicomicosis.

En México existe un conocimiento limitado sobre las características epidemiológicas de la OPP, ya que las investigaciones al respecto son escasas. Orellana-Arauco et al.,¹¹ en una revisión publicada en 2012 de 50 pacientes psoriásicos, encontraron 17 casos (34 %) con onicomicosis; 80 % de los cultivos fueron dermatofitos y 20 % Candida albicans. Un trabajo publicado en 1999 refiere una frecuencia de onicomicosis de 28.7 % en 101 pacientes con psoriasis.¹²

Los objetivos de este trabajo consistieron en determinar la frecuencia de onicomicosis en una serie de pacientes con psoriasis atendidos en un hospital de alta especialidad del IMSS, conocer los principales agentes causales y evaluar la influencia de la comorbilidad y del tipo de tratamiento anti-psoriásico.

Métodos

Se realizó un estudio prospectivo, transversal y analítico en el que se incluyeron todos los pacientes con psoriasis que acudieron durante un periodo de seis meses al Servicio de Dermatología del Hospital de Especialidades del Centro Médico Nacional Siglo XXI del Instituto Mexicano del Seguro Social.

De cada paciente se registró la edad, el sexo, el tipo de psoriasis, la severidad del padecimiento y el tratamiento empleado. Se les exploraron uñas de manos y pies; de las uñas con cualquier alteración se tomaron escamas del hiponiquio. Con este material se realizó examen directo con hidróxido de potasio al 15 % para la búsqueda de hifas, levaduras o ambas y también fueron sembradas en medios de agar dextrosa Sabouraud (ADS) y ADS adicionado con cicloheximida y cloranfenicol. Los cultivos se incubaron a 25 °C durante 15 días. Cuando hubo desarrollo se realizó un examen directo de las colonias con azul de algodón. En los cultivos con crecimiento de hongos contaminantes se repitió el estudio en dos ocasiones más. Las levaduras se identificaron por pruebas fisiológicas en el equipo Vytec®.

Los resultados se analizaron con el programa estadístico SPSS, versión 17. Se determinó la frecuencia por sexo, edad, y se aplicó la prueba de chi cuadrado de Pearson para establecer la correlación estadística de onicomicosis con los siguientes parámetros: forma clínica y tiempo de evolución de la psoriasis, porcentaje de superficie corporal afectada, comorbilidad asociada y el tipo de tratamiento para la psoriasis. En el análisis de ambos grupos, se consideró estadísticamente significativo un valor de p < 0.05.

Resultados

De un total de 150 pacientes con psoriasis, 83 (55 %) presentaron alteraciones ungueales; de estos, 42 tenían onicomicosis (32 hombres y 10 mujeres). La mayoría de los casos de infección se presentaron en personas mayores de 40 años de edad (cuadro I).

Las alteraciones clínicas más frecuentes en ambos grupos fueron discromía, hiperqueratosis subungueal y onicolisis. Los cambios presentes en las uñas de las manos se asociaron principalmente a la psoriasis (82.5 %), mientras que las alteraciones en las uñas de los pies se relacionaron con mayor frecuencia a onicomicosis (cuadro II).

De los 42 pacientes con onicomicosis, el diagnóstico se estableció únicamente con examen directo con KOH en 20, por cultivo en cuatro casos y con ambos métodos en 18 pacientes. Se aislaron 22 agentes micóticos, 11 (50 %) fueron levaduras, 7 (32 %) dermatofitos y en cuatro casos (18 %) se aislaron en cultivos repetidos, hongos filamentosos no dermatofitos (Curvularia sp., Fusarium sp., Fonsecaea sp. y Penicillium sp.), todos ellos a partir de las uñas del pie (cuadro III).

Todas las levaduras fueron del género Candida y C. albicans fue la especie más frecuente. El único dermatofito que se aisló fue Trichophyton rubrum. De acuerdo con la clasificación propuesta por Kaminski,¹³ dos de los siete aislamientos correspondieron a la variedad vellosa con pigmento rojo típico de la especie, mientras que los otros cinco pertenecían a la variedad Y, que forma colonias blancas, vellosas, con escasos microconidios y un pigmento amarillento o anaranjado en el reverso (figura 1).

En relación con la comorbilidad, en los pacientes con psoriasis y onicomicosis, se encontraron asociadas otras patologías: 12 casos con trastornos metabólicos (diabetes mellitus, síndrome metabólico, dislipidemias), siete con artritis psoriásica y dos con sida. En los pacientes con psoriasis sin onicomicosis, se observaron 13 casos con trastornos metabólicos, cuatro con artritis psoriásica, uno con hepatitis C y cuatro con cáncer (carcinoma gástrico, adenocarcinoma de colon, carcinoma epidermoide y carcinoma de Merckel). Ningún tipo de comorbilidad mostró diferencia significativa entre los grupos de pacientes con psoriasis, con y sin onicomicosis.

La forma clínica de psoriasis más frecuente en pacientes con onicomicosis fue psoriasis en placas (88 %). De los 42 pacientes con onicomicosis, 27 presentaban una superficie corporal afectada menor al 5 % al momento del estudio.

Con relación al tiempo de evolución de la psoriasis, se encontró que cuando fue ≥ 10 años, los pacientes presentaron una frecuencia mayor de onicomicosis (69 %), mientras que esta fue solo de 30.9 % en los enfermos con menos de 10 años. Esta diferencia fue estadísticamente significativa con un valor de p = 0.03 (cuadro IV).

De los 150 pacientes con psoriasis, 33 (22 %) recibían tratamiento tópico (corticoesteroides, alquitrán de hulla, ácido salicílico); el resto (78 %) se encontraba bajo algún tipo de tratamiento sistémico distribuido de la siguiente forma: monoterapia con inmunosupresores (metotrexate, ciclosporina), 46 pacientes (31 %); tratamiento con agentes biológicos (infliximab, adalimumab, etanercept), 18 pacientes (12 %); o manejo combinado, en 53 pacientes (35 %). El análisis estadístico de los diferentes tipos de tratamiento no mostró diferencias significativas en la frecuencia de onicomicosis (cuadro V).

Discusión

La frecuencia de OPP encontrada en este estudio (28 %) es semejante a la reportada en dos trabajos mexicanos previos que refieren 29 y 34 %, respectivamente.^11,12 Aun cuando en México se han publicado series numerosas de casos de onicomicosis, como la de Arenas et al.,¹⁴ la prevalencia global de onicomicosis en la población general no se ha establecido con precisión y por lo tanto no se pueden hacer comparaciones. Sin embargo, los resultados de estos porcentajes son mayores a los publicados en la población general de otros sitios como Ohio, EUA (de 2 a 3 %)¹⁵ o Finlandia (de 13 %).¹⁶

La frecuencia de OPP puede mostrar una gran variación en las series publicadas; así por ejemplo, Solovăstru¹⁷ refiere un solo caso de onicomicosis en 60 pacientes; sin embargo, en la mayoría de los reportes se ha encontrado una frecuencia de OPP mayor que la observada en población general; Gupta refiere una prevalencia de 56 %,⁸ en España se reporta una frecuencia de 30%,¹⁸ mientras que en un estudio en pacientes de Bulgaria y Grecia, la frecuencia de OPP alcanzó 62 %.¹⁹ La gran variación en la frecuencia de OPP probablemente refleja las diferencias sociales y ecológicas, además de factores relacionados con los propios métodos de diagnóstico.

La frecuencia de OPP puede incrementarse por la influencia de otros factores, como una menor resistencia del hiponiquio a la infección por la afección distal del lecho ungueal. También es posible que el tratamiento con medicamentos inmunosupresores, como metotrexate y ciclosporina, o los llamados agentes biológicos, facilite la infección e incremente la frecuencia, como se ha demostrado en otras infecciones micóticas.¹⁰ Al-Mutairi et. al.²⁰ en un estudio de 315 pacientes con psoriasis en tratamiento con agentes biológicos encontraron onicomicosis en 33 % de los que recibían infliximab, 15.45 % en los tratados con etanercept y solo 13.33 % en los que recibieron adalimumab. Estos investigadores concluyeron que el tratamiento con infliximab en pacientes con psoriasis predisponía al desarrollo de onicomicosis; sin embargo, en este estudio el análisis estadístico del tipo de tratamiento contra frecuencia de onicomicosis no mostró diferencia; incluso, los pacientes que recibieron agentes biológicos tuvieron una frecuencia menor de infección.

Con relación a los agentes etiológicos de OPP, las especies reportadas en diferentes casuísticas también presentan variación. En un estudio realizado en Turquía el principal agente fue T. rubrum,⁷ mientras que en otro trabajo reportado de Dinamarca⁶ las levaduras se aislaron con mayor frecuencia, incluyendo Candida spp. y Trichosporon sp. En cambio, todos los estudios concuerdan en que los hongos filamentosos no dermatofitos (mohos) son los agentes causales menos frecuentes con índices que van de 2.7 a 5 %.^7,9,19 En el presente estudio predominaron las levaduras del género Candida (50 %), seguidas por el T. rubrum (32 %) y los mohos tuvieron una frecuencia de 18 %, que es superior a la publicada en otras investigaciones. Fue notable que se presentaron dos casos de infección por hongos filamentosos poco frecuentes en las uñas (Penicillium y Fonsecaea); sin embargo, en ambos pacientes se realizó aislamiento repetido del mismo agente.

El predominio de las infecciones causadas por levaduras seguramente se debe a que 25 de los 83 pacientes estudiados que tenían alteraciones ungueales (30.12 %) tenían diabetes mellitus tipo 2, y como se ha demostrado en otros estudios, esta endocrinopatía favorece el desarrollo de candidosis en todas las localizaciones, incluyendo las uñas,²¹ además de que las uñas de enfermos con psoriasis son colonizadas más fácilmente por levaduras.⁷

Conclusión

Las alteraciones en las uñas de las manos en los pacientes con psoriasis son causadas en la mayoría de los casos por la propia psoriasis (82.5 frente a 23.3 %), mientras que en las uñas de los pies la presencia de discromía, deformidad, onicolisis o hiperqueratosis subungueal pueden asociarse a infección micótica en más del doble de los casos. Las levaduras son la principal causa de infección en los pacientes estudiados y de los factores predisponentes analizados, solo el tiempo de evolución de la psoriasis influye, lo cual incrementa de manera significativa la frecuencia de onicomicosisis.

Referencias

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